Homestuck comienza cuando un niño de trece años de edad, John Egbert, recibe una copia beta de un próximo juego de computadora, llamado "Sburb". John, instala y ejecuta el juego en su ordenador provocando un ataque de meteoros en su casa de la vida real, a los cuales sobrevive al ser transportado a otro planeta, lo que le sumerge por completo en el mundo de Sburb. Sus amigos; Rose Lalonde, Dave Strider y Jade Harley se unen al juego con él, luego se enteran de que, sin saberlo, provocaron el fin del mundo, y que es su deber jugar el juego y por lo tanto ver la historia hasta su conclusión.
A medida que comienzan a explorar el mundo de Sburb, John y sus amigos se ven acosados por un grupo de doce trolls de Internet que han jugado el juego antes. Al verse involucrados con ellos se revela que no son humanos en absoluto, sino una especie alienígena llamada "Troll". A medida que los trolls se vuelven cada vez más importantes para la historia, la narración se transforma en una historia paralela que explora la naturaleza de la Sociedad Troll y la secuencia específica de eventos que llevaron a estos particulares seres a entrar en el juego ellos mismos. La historia de los trolls termina con la revelación de que ganar el juego provoca la creación de un nuevo universo, y que fueron ellos, los trolls quienes originalmente crearon el universo de los seres humanos.
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